2015年8月21日，榉坂46举行最后一轮成员审查活动，平手入选最终22人合格者名单并由此踏入演艺生涯 。

2016年4月6日，随榉坂46发行出道单曲《沉默的多数》，在该单曲中平手被任命为组合的Center（中央位置）成员，单曲同时收录了平手的首支独唱曲目《山手线》 。7月2日，与演员八木莉可子共同出演由日本放送协会（NHK）与ACJapan制作的2016年度视频短片《フリする女の子》 。7月17日，以本名出演的悬疑推理剧《谁杀了德山大五郎》首播 。8月10日，榉坂46第二张单曲作品《世界只有爱》发售，平手第二次担任组合Center成员，单曲内收录其个人演唱曲目《PARCO从涩谷消失的那一天》 。10月8日，平手参加了在国立代代木竞技场第一体育馆举办的GirlsAward 2016 AUTUMN/WINTER活动 。11月30日，平手担任榉坂46第三张单曲《二人季节》Center成员 。12月25至26日，参演榉坂46出道后举办的首个组合单独演唱会 。12月31日，首次出演NHK红白歌合战，随组合演唱出道曲《沉默的多数》 。

2017年2月28日，平手成为由AKB48、乃木坂46、榉坂46成员组成的衍生组合“坂道AKB”Center成员；由坂道AKB演唱的曲目《你最爱的是谁？》收录在AKB48第47张单曲《Shoot Sign》中 。3月23日，个人常驻广播节目《SCHOOL OF LOCK!》开播，平手担任节目每月第三周女子班级主持人 。4月5日，在榉坂46第四张单曲作品《不协和音》中担任Center成员 。4月6日，日本放送协会（NHK）节目《SONGS》播出平手友梨奈纪录特辑——《平手友梨奈—那个舞台是心中的呐喊》 。5月3日，参加GirlsAward 2017 AUTUMN/WINTER活动 。5月18日，出演悬疑电视剧《残酷的观众们》，在剧中饰演叶山柚木 。7月13日，平手就任音乐赛事“未确认Festival2017”应援女孩 。7月19日，榉坂46第一张专辑作品《抹黑纯真》发售，其中收录有平手演唱的个人曲目《我的棺木》。7月22日至23日，参演榉坂46的首个户外演唱会“榉共和国2017” 。10月25日，在榉坂46的第五张单曲《就算风吹》中担任Center成员 。12月6日，在电视节目《FNS歌谣祭2017》第一夜中与歌手平井坚合作表演节目《非虚构》 。12月31日，参演第68回NHK红白歌合战，演唱单曲《不协和音》 。

2018年1月13日，平手被诊断为肱三头肌损伤并确认修养1个月；经运营方协议决定，榉坂46原定于1月30日至2月1日在日本武道馆举行的公演活动取消 。3月7日，平手随榉坂46发行第六张单曲《打破玻璃！》，连续六张单曲担任Center成员，单曲同时收录有平手独唱歌曲《黎明的孤独》 。3月9日，广播节目《榉坂46 这里是有楽町星空放送局》宣布平手不再担任该节目主持人 。7月20至22日，平手参演了榉坂46在山梨县富士急高原游乐园举行的“榉共和国 2018”大型音乐节，自受伤后时隔11个月重返演唱会舞台 。8月15日，榉坂46第七张单曲《矛盾心理》发行，平手连续七张单曲担任Center成员 。9月5日，在千叶幕张展览馆举行的“榉坂46 全国巡回演唱会2018”最终公演上，平手在表演过程中从舞台跌落，事后被诊断为轻微摔伤 。9月14日，平手首部主演电影《响-HIBIKI-》上映，在剧中饰演角色“鲇喰响” 。12月4日，获得第31届日刊体育电影大奖最佳新人奖 。12月21日，平手因骶髂关节不稳定及双手桡骨关节疼痛，宣布暂停在榉坂46的所有舞蹈演出活动并专心于治疗 。

2019年，凭借主演电影《响-HIBIKI-》获得第42届日本电影学院奖新人奖 、第28届日本电影影评人大奖最佳新人奖 。

2020年1月23日，运营方宣布平手友梨奈退出组合，此后将以个人名义活动 。2021年1月22日，参演由冈田将生、志尊淳主演的电影《三角窗外是黑夜》在日本上映 。2021年，参演由冈田准一主演的动作喜剧电影《杀手寓言第二章》 。

2021年4月，加盟阿部宽主演的TBS日剧《龙樱2》 。

平手友梨奈有着如同山口百惠一样能从阳光中把黑暗吸走的眼神，在她身上有能客观审视自己的另一个自己存在，并且能对自身的不足当做弹簧进行跳跃。大多数以偶像为志向的女生，会将意识重点放在展现自己可爱的地方，但平手却并非如此，像她这样不以可爱的方式说话、不喜欢做可爱动作的女生，已经相当少见了。（柳美里评 ）

平手友梨奈有着无法用天才、卡里斯马这类词语能简单概括的魅力。她是创造时代的明星，乍一看外表非常强硬，但实际上却是个非常敏感且脆弱的人。（月川翔评 ）

平手友梨奈是个相当纯粹的孩子，一直承担着担任中央位置成员的压力。她每天都在与过去的自己诀别，每天天都在学习，对什么感到绝望、又对什么怀有希望，知晓到什么、又舍弃掉了什么。换个角度来看，这就仿佛是肌肤再生一般，不断重生成为新的自己。（秋元康评 ）

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