大学毕业后，他在哈维·库兹曼办的杂志《Help！》中从事了三年的写作设计绘画工作，但报酬却很低；在杂志期间，他认识了约翰·克里斯，后求助于他，进入电视界工作 。

20世纪60年代初，在加州洛杉矶的欧美学院加入刚刚创办的校园幽默杂志《Fang》，成为该杂志编辑和主要撰稿人；后来，加入喜剧创作小组“Monty Python”，成为该小组惟一一名非英国国籍的成员 。1967年，特里·吉列姆由于看不惯美国的社会生活而到英国伦敦加入英国国籍，获得双重国籍。

1968年，执导个人首部电影《故事时间》，从而开启了他的导演生涯。1971年，担任剧情电影《Monty Python's Fliegender Zirkus》的编剧。1975年，执导的冒险电影《巨蟒与圣杯》在美国上映，该片由格雷厄姆·查普曼、约翰·克里斯等合作主演 。1977年，执导剧情电影《Jabberwocky》。

1981年7月13日，执导的冒险电影《时光大盗》在英国上映，该片讲述了一名英国小孩跟随一名时光大盗率领的六个小矮人穿越时空的故事，他凭借该片入围第9届土星奖最佳导演奖。1983年4月22日，执导的喜剧电影《脱线一箩筐》在英国上映。1985年，执导由乔纳森·普雷斯、罗伯特·德尼罗共同主演的科幻电影《妙想天开》 ，该片入围第58届奥斯卡金像奖最佳原创剧本奖。

1988年，执导由乌玛·瑟曼、约翰·内威尔合作主演的冒险电影《终极天将》。1991年，执导爱情喜剧电影《天涯沦落两心知》，该片由杰夫·布里吉斯、罗宾·威廉姆斯搭档主演，获得第48届威尼斯国际电影节小金狮奖，他凭借该片入围第49届美国电影电视金球奖电影类-最佳导演奖。

1995年，执导由布鲁斯·威利斯、布拉德·皮特、玛德琳·斯托联合主演的惊悚科幻电影《12只猴子》 ，该片入围第46届柏林国际电影节主竞赛单元；同年，执导根据英国作家查理·狄更斯改编的影片《双城记》。

1998年5月22日，自编自导的奇幻电影《恐惧拉斯维加斯》在美国上映，该片由约翰尼·德普、本尼西奥·德尔·托罗合作主演 ，该片入围第51届戛纳国际电影节主竞赛单元。2002年，参演由吉斯·富顿执导的纪录片《救命呐！唐吉诃德》。

2005年，执导喜剧奇幻电影《格林兄弟》，该片取材于格林兄弟的故事和相关童话，将背景设定在拿破仑侵略德国时期，主要讲述格林兄弟的生活和去魔法森林经历的童话冒险 ，入围第62届威尼斯国际电影节主竞赛单元 。

2006年，自编自导剧情电影《涨潮海岸》。2009年10月16日，执导的冒险悬疑电影《魔法奇幻秀》在英国上映 ；同年，获得第62届英国电影学院奖终身成就奖 。2010年，在剧情电影《不是救世主》中饰演Guest。2013年12月19日，执导的奇幻电影《零点定理》在意大利上映，该片由克里斯托弗·瓦尔兹、梅兰尼·蒂埃里、马特·达蒙联合主演 ，入围第70届威尼斯国际电影节主竞赛单元 ；同年，参演喜剧电影《九月怀胎》。

2015年，参演科幻电影《木星上行》，在片中饰演位于奥瑞斯星球上联邦首府机构中一个脾气古怪的办事员 。2017年，执导冒险电影《杀死堂吉诃德的人》，该片根据文学作品《堂吉诃德》改编 。

特瑞·吉列姆既吸收了美国人的乐天派，性格中又藏着英国人的幽默感，他一贯擅长玩内涵，向来对特效派嗤之以鼻，这让他完全游离于好莱坞之外，然而同时他又因为喜欢捏造解不开的神话、运用倾斜的镜头和高强度对比色彩而无法进入欧洲学院派的法眼 （腾讯娱乐评）。

在电影《帕那索斯博士的奇幻秀》中，证明了特瑞·吉列姆是一位充满想象力的导演 （Mtime时光网评）。他的电影带有鲜明的个人风格，如倾斜的镜头，强烈的对比色彩，戏谑讽刺的故事和疯子般的人物 。在电影《魔法奇幻秀》中，特立独行的特瑞·吉列姆把想象力发挥到极致 （凤凰网评）。

特瑞·吉列姆创造了一个个极为相似又怪异的世界，以此来挑战这个宇宙。他的影像风格不合时宜，对于时空的探索，残暴与幽闭恐惧。对吉列姆来说，每拍一部电影，就是打一场仗：永远反对好莱坞主流文化、永远反对社会高消费、永远反对军国主义与帝国主义、永远反对乏味的叙事与平庸的人事、永远反对与“美国梦”有关的一切无精打采的事物 （《电影世界》评）。