2005年，由他主演的电影《爱情你我他》广受好评，入围了戛纳电影节，同时得到圣丹斯电影节评委的高度赞扬，这让他获得了更多国际知名度。2008年约翰·哈克斯在电影《美国黑帮》中的表演又得到美国演员工会奖的杰出表演奖。

出演《冬天的骨头》令哈克斯在2011年被众多奖项提名包围，他不仅获得了第83届奥斯卡最佳男配角的提名，也被提名为“独立精神奖”最佳男配角、“COFCA（俄亥俄中心电影评论委员会）奖”最佳男配角和“银幕演员指南奖”的最佳男配角。在2011年他也被德克萨斯电影名誉大厅授予“后起之秀”称号。

哈克斯不仅在演戏方面成绩突出，爱好玩音乐的他还曾参与多部影片的配乐工作。哈克斯曾组过两个乐队，分别是与Gretchen Phillips组成的Meet Joy，和与Rodney Eastman、Brent Gore组成的King Straggler，哈克斯与King Straggler的成员一同生活在洛杉矶市 。

2017年，与弗兰西斯·麦克多蒙德主演《三块广告牌》 。